Consiliul de conducere îndeplineşte, în principal, următoarele atribuţii şi competenţe, în conformitate cu reglementările în vigoare:

1. aprobă regulamentul propriu de organizare şi funcţionare;
2. aprobă regulamentul intern al AGIFER;
3. aprobă strategia de dezvoltare sau de modernizare a AGIFER;
4. propune spre aprobare ministrului transporturilor structura organizatorică a AGIFER sau, după caz, modificarea acesteia;
5. aprobă raportul anual al activităţilor desfăşurate de AGIFER pentru trimiterea acestuia la Agenţia Feroviară Europeană;
6. asigură negocierea contractului colectiv de muncă cu reprezentanţii salariaţilor, în condiţiile legii;
7. avizează proiectul de buget de venituri şi cheltuieli, asigură execuţia acestuia după aprobare şi stabileşte măsuri pentru desfăşurarea activităţii în condiţii de echilibrare a bugetului;
8. aprobă investiţiile ce urmează a se realiza de către AGIFER în condiţiile legii;
9. avizează majorarea sau diminuarea patrimoniului AGIFER, în condiţiile legii;
10. stabileşte şi supune spre aprobare ministrului transporturilor tarifele pentru prestaţiile de servicii;
11. aprobă închirierea de clădiri, spaţii şi terenuri ale AGIFER;
12. avizează, în condiţiile prevăzute de actele normative în vigoare, scoaterea din funcţiune şi valorificarea bunurilor din patrimoniul AGIFER, cu aprobarea prealabilă a ordonatorului principal de credite;
13. exercită orice atribuţii care îi revin potrivit actelor normative în vigoare.